Mit seinen 63 Metern Höhe ist der Turm der Stadtkirche – nach dem der Elisabethkirche – der zweithöchste Turm Darmstadts und zudem trigonometrischer Punkt Nr. 1, das heißt Ausgangspunkt für alle Entfernungsberechnungen von und nach Darmstadt. Von der Plattform aus bietet sich ein herrlicher Rundblick über Darmstadt, Rheinhessen, den Taunus und die Rhein-Main-Region. Der Turm in seiner heutigen Form mit der charakteristischen Turmhaube und dem freien Durchblick auf die vier Glocken stammt aus dem Jahr 1954. Er ist eine der letzten Maßnahmen des Wiederaufbaus der im Zweiten Weltkrieg fast vollständig zerstörten Kirche.

 

 
Im Inneren des Turmes befindet sich die gotische Turmhalle. Bis zur Elektrifizierung des Geläuts hingen hier die Seile der Glocken, die von Schulkindern oder KonfirmandInnen gezogen wurden. Heute ist die Turmhalle Ort für Ausstellungen und Empfänge, von hier aus ziehen Brautpaare und KonfirmandInnen in die Kirche ein. An der Decke des Raumes befindet sich ein Schlussstein, der das älteste Darmstädter Wappen zeigt. Der nach rechts schauende Löwe mit den zwei Schweifen war Wappentier der Alt-Katzenelnbogener Linie, die 1403 ausstarb und von der Neu-Katzenelnbogener Linie (mit dem nach links schauenden Löwen) beerbt wurde. Auch wenn das Gewölbe der Turmhalle vermutlich erst später, um die Mitte des 15. Jahrhunderts, entstanden ist, gibt der Stein doch Aufschluss über das Mindestalter der Kirche, die hier vermutlich schon im frühen 14. Jahrhundert ihren Platz hatte.